Kemunculan Museum Cakraningrat pada awalnya diprakarsai oleh Pemerintah Daerah dan pemerhati budaya untuk mengumpulkan kembali benda dan dokumen Keraton Bangkalan yang tersebar di berbagai pihak. Benda dan dokumen tersebut kemudian dikumpulkan di kompleks Pemakaman Raja-Raja Bangkalan “Pesarean Aer Mata”. Tahun 1975 koleksi tersebut dipindahkan ke sebuah gedung di kompleks Pendopo Agung Bangkalan dan resmi diurus oleh pemerintah daerah. Secara resmi bangunan tersebut ditetapkan sebagai museum dengan nama “Museum Daerah Tk. II Bangkalan”. Untuk meningkatkan apresiasi masyarakat umum terhadap koleksi bersejarah tersebut, maka museum dipindahkan ke gedung baru yang lebih representatif seperti saat ini dan diresmikan pada 13 Maret 2008. Selain jenis koleksi filologika dan historika, museum juga memiliki koleksi etnografika. Saat ini kepemilikan museum dipegang oleh Pemerintah Kabupaten Bangkalan dan dikelola oleh Dinas Pemuda, Olahraga, Kebudayaan, dan Pariwisata Kabupaten Bangkalan.